Stipe es notable por su estilo de canto «entre dientes» de principios de su carrera, el complejo surrealismo de sus letras, así como a su activismo político y social. Stipe y el resto de miembros de R.E.M. son conocidos también por ser los pioneros del rock alternativo, y por haber inspirado a algunos de los grupos de la escena alternativa de la década de 1990, como Nirvana, Pearl Jam y Radiohead. Además se encargaba del estilo visual de R.E.M., a menudo seleccionando el arte de los álbumes y dirigiendo varios de los videoclips de la banda.
Mientras asistía a la universidad de Athens, Stipe frecuentaba la tienda de discos Wuxtry donde conoció a al empleado, Peter Buck, en 1980. «Era un tipo de un aspecto llamativo y además compraba discos raros, que no todo el mundo compraba», recuerda Buck. Se hicieron amigos y con el tiempo formarían una banda.4 Buck y Stipe empezaron a escribir música juntos; momento en el cual Stipe también formaba parte de un grupo local llamado Gangster, donde era conocido como Michael Valentine. Al par pronto se le unió Bill Berry y Mike Mills, y se llamaron R.E.M., un nombre que Stipe seleccionó aleatoriamente de un diccionario. Al mismo tiempo que R.E.M., Stipe formó la banda Tanzplagen, junto a su hermana Lynda Stipe y otros dos integrantes, con quienes grabó un vinilo de dos canciones publicado en 1981.
Los cuatro miembros de R.E.M. abandonaron la universidad en 1980 para concentrarse en la banda. Stipe fue el último en hacerlo. La banda publicó su primer sencillo, «Radio Free Europe», en Hib-Tone. El tema se convirtió rápidamente en un éxito en las radios de los campus y el grupo firmó un contrato con I.R.S. Records para la publicación un año más tarde del EP Chronic Town. R.E.M. lanzó Murmur, su álbum debut, en 1983, el cual fue elogiado por los críticos. La voz y las crípticas letras de Stipe recibieron particular atención por parte del público,9 al igual que su excéntrica presencia en el escenario. Murmur sería nombrado el álbum del año por los críticos de la Rolling Stone, superando a Thriller de Michael Jackson. El segundo álbum de la banda, Reckoning, sería lanzado en 1984.
En 1985, R.E.M. viajó a Inglaterra para grabar su tercer álbum, Fables of the Reconstruction. El proceso resultó dificultoso y empujó a la banda al borde la separación. Incluso después de ser lanzado el álbum, la relación entre la banda fue tensa. Sobre ese período, Stipe dijo: «Yo iba en camino a volverme loco». Stipe aumentó de peso y su comportamiento se volvió más excéntrico; se afeitó la cabeza al estilo tonsura.
El 21 de septiembre de 2011, R.E.M. anunció su retiro mediante una nota en su sitio web.
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